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Dopo l'esordio artistico con piccoli ruoli alla radio e nel teatro di repertorio, durante il periodo della seconda guerra mondiale Howard Duff prestò servizio presso la radio dell'United States Army Air Corps[1]. Al termine del conflitto ebbe una buona opportunità quando gli venne offerto di interpretare il ruolo del detective Sam Spade in una serie radiofonica dedicata al personaggio creato dallo scrittore Dashiell Hammett[1].
Dopo averlo diretto in una rappresentazione teatrale, il regista Jules Dassin scelse Duff per un ruolo nel dramma carcerario Forza bruta (1947), interpretato anche da Burt Lancaster e Yvonne De Carlo, cui fece seguito un altro ruolo di rilievo nel noirLa città nuda (1948), sempre sotto la direzione di Dassin.
A partire dagli anni sessanta intraprese un'intensa carriera televisiva, che lo portò a recitare in numerosi telefilm di successo, come il poliziesco Squadra speciale anticrimine (1966-1969), nel ruolo del sergente Ben Stone, detective a Los Angeles. Il percorso artistico sul piccolo schermo culminò per Duff con il ruolo dello sceriffo Titus Semple nella soap operaFlamingo Road, alla quale partecipò dal 1980 al 1982.
Dal 1951 al 1984 fu sposato con l'attrice e regista Ida Lupino, dalla quale nel 1952 ebbe una figlia, Bridget. Duff e la Lupino lavorarono spesso insieme, come nella sit com Mr. Adams and Eve, serie televisiva incentrata sulle vicende quotidiane di una coppia di attori, in onda nel biennio 1957-1958.