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Jill St. John fu un enfant prodige partecipando a soli 5 anni a una trasmissione radiofonica e a 9 a uno sceneggiato televisivo; l'esordio cinematografico avvenne a 12 anni. A cavallo fra gli anni '50 e gli anni '60 apparve in numerose commedie. Nel 1963 la sua avvenenza le consentì di diventare la testimonial dell'azienda di creme solari Coppertone: i poster pubblicitari dell'epoca sono molto famosi e ancora oggi hanno un florido mercato fra i collezionisti.
Jill St. John si è sposata quattro volte. Nel 1957 con Neil Dublin, dal quale divorziò nel 1958; nel 1960 con il pilota automobilistico Lance Reventlow, dal quale divorziò nel 1963; nel 1967 con il cantante Jack Jones, dal quale divorziò nel 1969. Dal 1990 è sposata con il collega Robert Wagner.
Nelle versioni italiane dei suoi film, Jill St. John è stata doppiata da:
Rita Savagnone in Vacanze per amanti, Tenera è la notte, Alle donne ci penso io, Dove vai sono guai!, Agente 007 - Una cascata di diamanti, L'investigatore
Fiorella Betti in Il molto onorevole Mr. Pennypacker, La primavera romana della signora Stone